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普京担任圣彼得堡副市长和第一副市长期间，全力推动该市引进外资、外商和设立圣彼得堡自由经济区。他领导有关部门建立了外汇交易所，以方便外商、游客和市民兑换外币。普京批准了著名的顾问公司KPMG在圣彼得堡设立分公司，使外国投资者可以通过这个顾问公司了解在圣彼得堡投资的各种具体问题。在吸引外资方面，普京的工作重点是德国和北欧公司。实际上，德国和北欧公司在历史上就是圣彼得堡的主要外资来源。德累斯顿银行财团就是在普京的劝说下决定在圣彼得堡投资的。
因此，在圣彼得堡工作，使普京不仅和索布恰克建立了紧密合作的关系，更重要的是积累了管理经济和政府以及处理外交事务的经验，所以他后来能够很快在莫斯科打开局面。普京还由于担任这个职务，和俄国正在崛起的青年一代政治精英之一的丘拜斯（当时担任索布恰克的经济顾问）建立了联系。
普京在圣彼得堡工作的六年非常重要。他过去一直服役于克格勃，从来没有做过行政方面的工作，没有管理经济的经验。他习惯于在隐蔽战线，以双重（合法的和伪装的）身份和别人打交道，特别是在德国主要是和外国人打交道，对国内的事务并不熟悉。从德国回国后，普京在圣彼得堡经历了苏联解体、苏共解散等惊心动魄的变化，经历并且参与了由苏联的极权和计划经济体制向民主政治和市场经济的转变，又领导了圣彼得堡的市政府，从而积累了可贵的政治、行政和管理经验，包括和媒体打交道的经验。这对普京后来到莫斯科工作都是很有益的。任何政治首先都是地方的政治，有否在一个城市或一个地区担任行政首长的经历，是大不相同的。
重回“克格勃”
1996年的圣彼得堡市长选举，索布恰克踌躇满志，全力以赴，准备连任。他的对手是他原来的副手弗拉基米尔·雅科夫列夫。索布恰克在圣彼得堡执政六年，树敌甚多，政绩却不明显。圣彼得堡市民需要的是更实在的东西。虽然普京担任了索布恰克竞选总部的负责人，但是索布恰克造成的局面，普京也无能为力，何况他并不是竞选方面的专家。
这时候，普京已经脱离了克格勃。他的辞职很有传奇色彩。当他刚刚到索布恰克那里工作的时候，也曾经犹豫是否离开他为之奋斗了15年，而且颇有建树的克格勃。这是他一生中最艰难的决定。他思考了很长时间，最后还是提笔写下辞职书。为了防止讹诈，他决定公开宣布他在克格勃工作过。他找到了他的一位朋友、电影导演沙德克罕，秘密录制了一段专访纪录片，详细地介绍了他是如何在克格勃工作的、什么时间做过什么等等。并在列宁格勒电视台播出了这段纪录片。后来，当有人暗示普京过去如何如何时，普京就会立刻回敬一句：“够了。这没什么意思。这是大家都知道的。”但是，他的辞职书却如同石沉大海，没有人回应。为了与克格勃彻底脱离关系，普京在1991年8月20日，即8·19政变发生后又发表了一份辞职声明。
1996年5月，圣彼得堡市长选举的结果以索布恰克的失败告终。尽管新市长雅科夫列夫邀请普京留任，但是普京认为这是对恩师的背叛，所以谢绝了他的提议，这也是对新市长的一种婉转的批评，因为雅科夫列夫也曾经是索布恰克的副手。落拓的索布恰克尝尽世态炎凉，旅居巴黎养病，昔日的朋友大多疏远了，只有普京还和他保持着联系。普京本人的地位后来逐渐上升，在可能的情况下，一直为避居巴黎的索布恰克力所能及地提供帮助。对此索布恰克是心怀感激的，他说：“我们共同工作了六年，普京从不向我伸手要荣誉、地位和奖金。”
索布恰克竞选失败后，普京拒绝到新市政府里工作，克格勃的工作也辞掉了。在那之后的几个月里，普京失业了。最初从莫斯科传来消息，要请他去那里工作，但是不知为什么对方又改变了主意。又过了一段时间，在另一位圣彼得堡出身的领导人，第一副总理鲍尔萨科夫的关照下，普京被任命为总统总务局副局长，负责法律处和俄罗斯境外财产。普京在总务局的主要工作，其实还是和他的克格勃背景有关，特别是在德累斯顿时期的工作有关。他以自己的法律知识和在克格勃工作的实务，负责清理苏联在国外的资产。因为俄罗斯继承了苏联在国外的债务，但是也继承了苏联和苏共在国外的财产，这笔资产数额不小，共有数十亿美元。
1997年3月，普京又被调入了总统办公厅，任副主任并兼任监督总局局长。办公厅和总务局当然完全不同。总务局管的是“物”，是房子或和房子有关的事务，办公厅却是为总统服务的。至此，普京开始进入叶利钦的视线。在这里，普京和叶利钦的家族开始建立关系，特别是和办公厅主任瓦连京·尤马舍夫。叶利钦和尤马舍夫情同父子，因为叶利钦膝下无子，而尤马舍夫的平民青年知识分子形象很讨他的欢心。尤马舍夫当时是叶利钦的办公厅主任，而且和权势日盛的“第一女儿”塔吉亚娜关系也很好。据称，尤马舍夫的赏识是普京得以进入叶利钦身边的关键。
普京在总统办公厅主要是负责监督总局的工作。这个局是专门代表总统和俄罗斯各个联邦主体〔21个共和国、6个边疆区、49个州、2个直辖市（莫斯科和圣彼得堡）、1个自治州和10个民族自治区〕打交道的。俄罗斯联邦各主体由于各自不同的原因，和中央政府有这样或那样的矛盾，普京的工作就是检查总统政令在各联邦主体贯彻执行的情况、处理各主体的投诉和要求以及协调相互的关系。
普京负责这项工作，首先是得以站在中央的角度了解俄罗斯89个联邦主体的情况，其次在和联邦主体打交道的同时，也积累了经验。普京在和地方交涉的时候，态度强硬，手段则软硬兼施。苏联解体后，俄罗斯各地各种独立和分离的思潮蜂起，地方和中央的关系也非常复杂，不少地方主体在和莫斯科打交道的时候，如果要求得不到满足，就动辄以独立相威胁，而普京总是有办法使他们就范，因此各地的官员私下给他一个绰号——“帝国主义者”。不过这也从另一个方面反映了普京的行政和管理能力很强。显然，到了莫斯科之后，普京在很短的时间内就进入了角色。和在圣彼得堡时一样，他在工作中干练务实，同时能够很好地处理与上级和左右的关系。监督总局局长这个职位对普京后来的逐步晋升很有好处。
叶利钦很快就注意到了普京在监督总局的表现，但他同时也没有忘记普京的克格勃出身。叶利钦知道，虽然在苏联时期克格勃往往凌驾于其它部门之上，甚至凌驾于法律之上，不过总的来说，克格勃只是工具，别人可以用，他也可以用，而且必须用。同时，作为一个具有悠久历史和庞大机构组织的情报机构，克格勃不可能在一个晚上就消失，它遭到了巨浪的冲击，不过并没有土崩瓦解，而是改革和重组了。1992年1月，叶利钦签署命令，成立俄罗斯国家安全部取代中央情报局。但是由于俄罗斯国家安全部的很多人介入了议会反对叶利钦的斗争，使叶利钦十分恼火，在“炮打白宫”事件之后，他取消了俄罗斯国家安全部，代之以反间谍局，这个局后来又重组为俄罗斯联邦安全局。目前的俄罗斯情报系统由联邦安全局和对外情报局组成。从某种意义上来说，这两个机构都是克格勃的继承者，不过已然脱胎换骨。
对于这样重要的机构，叶利钦当然需要一个能干而又可靠的人来负责。他环顾左右，选中了普京。1998年7月25日，叶利钦签署命令，任命预备役中校普京为俄罗斯联邦安全局局长。本来，叶利钦打算提升普京为将军，但是普京没有接受，他知道，由一个中校提升为将军，即使是少将，也并不合适。普京也知道，以一个预备役中校而主管联邦安全局，会使很多人不服气，但他不在乎，关键是看当了局长之后的工作成绩和实效。据说，上任那一天，普京来到俄罗斯联邦安全局总部大楼，也就是过去的克格勃总部大楼，他的第一句话是：“我回家了。”
克格勃是普京少年时代为之神往、后来又为之贡献了自己青年和中年时代的情报机构，现在普京成了这个机构的主人。普京执掌安全局之后，首先建立了自己的班底。他的第二个大动作是精兵简政。安全局总部有6000名工作人员，普京大刀阔斧地精简为4000人，整整裁去了三分之一。这些被精简掉的人员，或调往各地充实当地的安全机关，或改行。
普京是这样评价克格勃的：这是一个为极权主义服务的机构，但是具有非常专业的人员和组织。换言之，这只是一个工具，关键是为谁服务。可以为极权主义服务，但是也可以为民主政治服务。
克里姆林宫的“政治黑马”
1999年3月，普京在联邦安全局局长的位子上只干了十个月，就被叶利钦提升为俄罗斯联邦安全委员会秘书。俄罗斯联邦安全委员会是总统下属机构，1992年根据俄罗斯宪法、安全法和总统命令建立，其职能是：审议重要的国家和社会安全建设，制定统一的国家安全政策。联邦安全委员会下设若干跨部门委员会，包括对外政策、跨地区、国际安全、边防安全和经济安全等委员会。这是一个超级的权力机构，职权远比内阁大，因为它包括了上下两院的议长，其制定的政策都是关乎国家安全的大事。
联邦安全委员会秘书由总统任命并且直属于总统，在国安会及相关的活动中拥有广泛的权力。这个职务在某种程度上相当于总理。总理只管政府，国安会决策的范围却超过政府。它的职权在主要大国的同类机构中是最大的。普京担任这个要职，说明他已经进入了权力核心，成为参与决策的大员，而在此之前，他只是一个部门的负责人。
普京担任联邦安全委员秘书是其政治生涯的一个重大转折。此时叶利钦的任期只有一年多时间了，叶利钦长期以来身体欠佳，媒体又经常报道他酗酒失态。叶利钦身边的人，如他的女儿季亚琴科和尤马舍夫等人，在决策中所起的作用也常常引起批评。同时，俄国的经济和社会问题丛生，政坛斗争激烈。在国外，北约绕过联合国，对南斯拉夫和科索沃发动了78天的远距离空中打击，南斯拉夫被迫从科索沃撤军。
但是普京上任伊始，就显示出了铁腕政治家的本色。在科索沃问题上，当北约军队兴高采烈准备进驻科索沃首府普里什蒂纳的时候，一支俄军伞兵小分队却在英军之前，在普里什蒂纳机场如神兵天降，抢占了机场。消息传出，北约震惊。北约盟军总司令美国上将克拉克命令英军夺回机场，但是英军司